1998年3月29日，叶利钦解除俄罗斯联邦安全会议秘书博尔久扎的职务，任命普京接任。4个月后，7月25日，叶利钦又任命普京兼任俄罗斯联邦安全委员会（前身克格*）主席。当基里延科总理在克格*总部为普京上任举行简短仪式时，普京满怀激情地说：“我回到了娘家。”8年前他离开克格*开始从政，现在政治又把他送回到克格*总部。
三出任总理
1999年8月9日，普京被委任为三位俄罗斯总理候补之一。在此之后，前一届总理领导的政府倒台，俄罗斯总统叶利钦指定普京出任总理。叶利钦同时宣布，他希望普京能够继承他的衣钵。普京也宣布，他接受叶利钦的委任。8月16日，国家杜马以233票通过普京出任总理（84票反对，17票弃权）。由于他之前的四任总理在任时间均不长，公众并不对当时默默无闻的普京有所期待。普京的主要对手尤里·米哈伊洛维奇·卢日科夫等人当时已经开始了竞选活动，且致力打击普京，避免他成为叶利钦的继承人。然而，普京坚持法律与秩序的公众形象以及他对车臣事件的坚决态度最终使他成为了很受欢迎的总统候选人。普京对车臣事件自始至终都持强硬态度。1999年，车臣分离主义分子入侵邻近的达吉斯坦共和国，普京马上下令还击。月31日，普京访问了车臣的俄罗斯官兵，这极大地提升了他的公众的形象。近年来，普京已刻意淡化了车臣事件的重要性。2003年，车臣新宪法规定车臣是俄罗斯的一部分，此事方才缓和。后来，车臣建立了选举制度与地方政府，车臣事件几乎已经顺利解决。
当时，普京并没有与任何党派建立正式关系，但他支持的统一俄罗斯党在1999年国家杜马大选中赢得了23.32%的票数，在所有党派中位列第二名。至此，普京已成为2000年俄罗斯总统大选中胜算最高的候选人。
四成为总统
1999年，普京被叶利钦总统委任为俄罗斯总理。同年12月31日晚，叶利钦突然宣布辞职，普京根据俄罗斯宪法规定出任代总统。因为此事，原定于2000年6月举行的俄罗斯总统大选提前到3月26日。大选的提前使反对党派无法充分做好准备，而普京实际掌权也削弱了反对党派的力量，因此在随后的大选上，普京获胜并出任总统。不过根据叶利钦女儿塔季扬娜事后的说法，普京当时并不希望即时继任总统，而是叶利钦能继续总统一职直至任期完结。
月，普京通过了俄罗斯国歌修改法案，将国歌曲调修改为1991年前苏联国歌的曲调，但配上了不同的歌词。
2001年2月12日，普京签署了一项法案，规定国家保护前总统与他们的家庭。这主要是因为1999年前总统叶利钦与家人被怀疑参与洗钱等贪污行为。
2004年3月14日，普京成功连任总统，并得到71%的绝对多数票。在他的第二届总统任期中，西方人士广泛抨击他对新闻自由的打压。与此同时，2005年一项调查显示，82%的俄罗斯人同意新闻审查。对这一调查，社会学家们认为俄罗斯人所同意的是对伦理方面有争议的内容进行限制，而非对政治内容的限制。
2004年9月13日，在别斯兰人质事件后，普京建议成立一个公开立法机构，且用这一形式取代了原本俄罗斯直接指定地方官员的制度。普京亦加大了对恐怖主义的打击力度，尤其是加重了对政府官员包庇恐怖分子的惩罚。普京说，俄罗斯有权力“从恐怖分子的藏身所中逮捕并消灭他们，且若有必要，可以在国外逮捕。”
主要由普京支持的统一俄罗斯党在普京任期内亦多次表达对普京及其思想的认同。月，统一俄罗斯党第七次代表大会通过纲领我们选择的俄罗斯，归纳并声明了普京思想为该党的指导思想。这一声明中的主要战略均与普京的政策一致，且与普京的“国情咨文”内容基本思想相同。
由于目前俄罗斯宪法对总统任期的限制，普京无法继续参与2008年的总统大选。2007年，普京在接受八国集团记者采访时认为，“5到7年的总统任期是完全可以接受的”，暗示他可能通过修改宪法延长总统任期。前俄罗斯总统叶利钦一直反对普京修宪，在2007年国家杜马选举上大胜的统一俄罗斯党主席也发表意见说，普京不会修改宪法。
然而，宪法并没有限制一人当选总统的次数，因此普京可能会在2012年继续角逐总统位置。普京亦可在大选前宣布辞职，然后参与竞选。一些媒体还认为，普京可能选择指定*人后离开，并在幕后*纵俄罗斯政治局势，然而，2007年2月1日，普京公开否认这一可能。他说：“我不会指定继承人。俄罗斯联邦的总统将会通过大选公正生成。”此外还有人认为，普京可能选择加入统一俄罗斯党并出任党魁，这样他就会在国家杜马中占据高位，进而掌握实权。
月，统一俄罗斯党等党派推举迪米特里·梅德韦杰夫为下任俄罗斯总统，普京表示同意。这样，普京修宪并继续出任总统的机率就变得很小了。
2008年5月，普京卸任总统后正式成为统一俄罗斯党主席。5月7日，俄罗斯新总统梅德韦杰夫宣誓就职后提名普京为新一届政府总理。普京此前已表示同意出任总理一职。8日，普京就任总理。